title: Dual function of the cytochrome P450 CYP76 family from Arabidopsis thaliana in the metabolism of monoterpenols and phenylurea herbicides.
abstract: Comparative genomics analysis unravels lineage-specific bursts of gene duplications related to the emergence of specialized pathways. The CYP76C subfamily of cytochrome P450 enzymes is specific to Brassicaceae. Two of its members were recently associated with monoterpenol metabolism. This prompted us to investigate the CYP76C subfamily genetic and functional diversification. Our study revealed high rates of CYP76C gene duplication and loss in Brassicaceae, suggesting the association of the CYP76C subfamily with species-specific adaptive functions. Gene differential expression and enzyme functional specialization in Arabidopsis thaliana, including metabolism of different monoterpenols and formation of different products, support this hypothesis. In addition to linalool metabolism, CYP76C1, CYP76C2, and CYP76C4 metabolized herbicides belonging to the class of phenylurea. Their ectopic expression in the whole plant conferred herbicide tolerance. CYP76Cs from A. thaliana. thus provide a first example of promiscuous cytochrome P450 enzymes endowing effective metabolism of both natural and xenobiotic compounds. Our data also suggest that the CYP76C gene family provides a suitable genetic background for a quick evolution of herbicide resistance.
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: René
authors.initials: R
authors.lastname: Höfer
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Benoît
authors.initials: B
authors.lastname: Boachon
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Hugues
authors.identifier: http://orcid.org/0000-0002-0871-9912
authors.initials: H
authors.lastname: Renault
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Carole
authors.initials: C
authors.lastname: Gavira
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Laurence
authors.initials: L
authors.lastname: Miesch
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Juliana
authors.initials: J
authors.lastname: Iglesias
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Jean-François
authors.initials: JF
authors.lastname: Ginglinger
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Lionel
authors.initials: L
authors.lastname: Allouche
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Michel
authors.initials: M
authors.lastname: Miesch
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Sebastien
authors.initials: S
authors.lastname: Grec
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.).
authors.forename: Romain
authors.initials: R
authors.lastname: Larbat
authors.affiliation: Institute of Plant Molecular Biology, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Propre de Recherche 2357 (R.H., B.B., H.R., C.G., J.I., J.-F.G., D.W.-R.), Institute for Advanced Study (H.R., D.W.-R.), Laboratoire de Chimie Organique Synthétique, Institut de Chimie, Centre National de la Recherche Scientifique Unité Mixte de Recherche 7177 (L.M., M.M.), and Plateforme d'Analyses pour la Chimie (L.A.), University of Strasbourg, 67000 Strasbourg, France;Freiburg Institute for Advanced Studies, University of Freiburg, D-79104 Freiburg, Germany (H.R., D.W.-R.);Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, C1033AAE Pergamino, Argentina (J.I.);Fibres Végétales Unité Mixte de Recherche, Institut National de la Recherche Agronomique/USTL 1281 Stress Abiotiques et Différenciation des Végétaux Cultivés, Université de Lille 1, 59655 Villeneuve d'Ascq cedex, France (S.G.); andInstitut National de la Recherche Agronomique-Université de Lorraine Unité Mixte de Recherche 1121 "Agronomie and Environnement" Nancy-Colmar, 54518 Vandoeuvre cedex, France (R.L.) werck@unistra.fr.
authors.forename: Danièle
authors.initials: D
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