title: Nitric oxide plays a role in stem cell niche homeostasis through its interaction with auxin.
abstract: Nitric oxide (NO) is a unique reactive nitrogen molecule with an array of signaling functions that modulates plant developmental processes and stress responses. To explore the mechanisms by which NO modulates root development, we used a pharmacological approach and NO-deficient mutants to unravel the role of NO in establishing auxin distribution patterns necessary for stem cell niche homeostasis. Using the NO synthase inhibitor and Arabidopsis (Arabidopsis thaliana) NO biosynthesis mutants (nitric oxide-associated1 [noa1], nitrate reductase1 [nia1] and nia2, and nia1 nia2 noa1), we show that depletion of NO in noa1 reduces primary root elongation and increases flavonol accumulation consistent with elevated reactive oxygen species levels. The elevated flavonols are required for the growth effect, because the transparent testa4 mutation reverses the noa1 mutant root elongation phenotype. In addition, noa1 and nia1 nia2 noa1 NO-deficient mutant roots display small root meristems with abnormal divisions. Concomitantly, auxin biosynthesis, transport, and signaling are perturbed. We further show that NO accumulates in cortex/endodermis stem cells and their precursor cells. In endodermal and cortical cells, the noa1 mutant acts synergistically to the effect of the wuschel-related homeobox5 mutation on the proximal meristem, suggesting that NO could play an important role in regulating stem cell decisions, which has been reported in animals.
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: Luis
authors.initials: L
authors.lastname: Sanz
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: María
authors.initials: M
authors.lastname: Fernández-Marcos
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: Abelardo
authors.initials: A
authors.lastname: Modrego
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: Daniel R
authors.initials: DR
authors.lastname: Lewis
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: Gloria K
authors.identifier: http://orcid.org/0000-0002-0377-4517
authors.initials: GK
authors.lastname: Muday
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: Stephan
authors.initials: S
authors.lastname: Pollmann
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: Montserrat
authors.identifier: http://orcid.org/0000-0001-6000-9259
authors.initials: M
authors.lastname: Dueñas
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.).
authors.forename: Celestino
authors.identifier: http://orcid.org/0000-0001-6592-5299
authors.initials: C
authors.lastname: Santos-Buelga
authors.affiliation: Departamento de Fisiología Vegetal, Instituto Hispano-Luso de Investigaciones Agrarias, Facultad de Biología, Universidad de Salamanca, 37185 Salamanca, Spain (L.S., M.F.-M., A.M., O.L.);Department of Biology and Center for Molecular Communication and Signaling, Wake Forest University, Winston-Salem, North Carolina 27106 (D.R.L., G.K.M.);Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas, Universidad Politécnica de Madrid-Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria, 28223 Pozuelo de Alarcón, Madrid, Spain (S.P.); andGrupo de Investigación en Polifenoles, Unidad de Nutrición y Bromatología, Universidad de Salamanca, 37007 Salamanca, Spain (M.D., C.S.-B.) oslo@usal.es.
authors.forename: Oscar
authors.identifier: http://orcid.org/0000-0001-9523-0789
authors.initials: O
authors.lastname: Lorenzo
mesh_terms: D017360:Arabidopsis / Q000502:physiology*; D001692:Biological Transport; D044948:Flavonols / Q000378:metabolism; D006706:Homeostasis; D007210:Indoleacetic Acids / Q000378:metabolism*; D018519:Meristem / Q000502:physiology; D009154:Mutation; D009566:Nitrates / Q000378:metabolism; D009569:Nitric Oxide / Q000378:metabolism*; D010937:Plant Growth Regulators / Q000378:metabolism*; D018517:Plant Roots / Q000502:physiology; D018547:Plant Stems / Q000502:physiology; D017382:Reactive Oxygen Species / Q000378:metabolism; D015398:Signal Transduction; D055153:Stem Cell Niche / Q000502:physiology*
chemical_list: D044948:Flavonols; D007210:Indoleacetic Acids; D009566:Nitrates; D010937:Plant Growth Regulators; D017382:Reactive Oxygen Species; D009569:Nitric Oxide