title: The Recent Evolution of a Maternally-Inherited Endosymbiont of Ticks Led to the Emergence of the Q Fever Pathogen, Coxiella burnetii.
abstract: Q fever is a highly infectious disease with a worldwide distribution. Its causative agent, the intracellular bacterium Coxiella burnetii, infects a variety of vertebrate species, including humans. Its evolutionary origin remains almost entirely unknown and uncertainty persists regarding the identity and lifestyle of its ancestors. A few tick species were recently found to harbor maternally-inherited Coxiella-like organisms engaged in symbiotic interactions, but their relationships to the Q fever pathogen remain unclear. Here, we extensively sampled ticks, identifying new and atypical Coxiella strains from 40 of 58 examined species, and used this data to infer the evolutionary processes leading to the emergence of C. burnetii. Phylogenetic analyses of multi-locus typing and whole-genome sequencing data revealed that Coxiella-like organisms represent an ancient and monophyletic group allied to ticks. Remarkably, all known C. burnetii strains originate within this group and are the descendants of a Coxiella-like progenitor hosted by ticks. Using both colony-reared and field-collected gravid females, we further establish the presence of highly efficient maternal transmission of these Coxiella-like organisms in four examined tick species, a pattern coherent with an endosymbiotic lifestyle. Our laboratory culture assays also showed that these Coxiella-like organisms were not amenable to culture in the vertebrate cell environment, suggesting different metabolic requirements compared to C. burnetii. Altogether, this corpus of data demonstrates that C. burnetii recently evolved from an inherited symbiont of ticks which succeeded in infecting vertebrate cells, likely by the acquisition of novel virulence factors.
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Olivier
authors.initials: O
authors.lastname: Duron
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Valérie
authors.initials: V
authors.lastname: Noël
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Karen D
authors.initials: KD
authors.lastname: McCoy
authors.affiliation: Centre d'études d'agents Pathogènes et Biotechnologies pour la Santé (CPBS), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5236)-Université de Montpellier, Montpellier, France.
authors.forename: Matteo
authors.initials: M
authors.lastname: Bonazzi
authors.affiliation: National Reference Laboratory on Q Fever, French Agency for Food, Environmental and Occupational Health Safety (ANSES), Sophia-Antipolis, France.
authors.forename: Karim
authors.initials: K
authors.lastname: Sidi-Boumedine
authors.affiliation: Laboratoire de Biométrie et Biologie Évolutive (LBBE), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5558)-Université Claude Bernard Lyon 1, Villeurbanne, France.
authors.forename: Olivier
authors.initials: O
authors.lastname: Morel
authors.affiliation: Laboratoire de Biométrie et Biologie Évolutive (LBBE), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5558)-Université Claude Bernard Lyon 1, Villeurbanne, France.
authors.forename: Fabrice
authors.initials: F
authors.lastname: Vavre
authors.affiliation: Laboratoire de Biométrie et Biologie Évolutive (LBBE), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5558)-Université Claude Bernard Lyon 1, Villeurbanne, France.
authors.forename: Lionel
authors.initials: L
authors.lastname: Zenner
authors.affiliation: Unité d'Epidémiologie Animale, Institut National de le Recherche Agronomique (UR346), Saint Genès Champanelle, France.
authors.forename: Elsa
authors.initials: E
authors.lastname: Jourdain
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Patrick
authors.initials: P
authors.lastname: Durand
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Céline
authors.initials: C
authors.lastname: Arnathau
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: François
authors.initials: F
authors.lastname: Renaud
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Jean-François
authors.initials: JF
authors.lastname: Trape
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France; Unité de Recherche sur les Bases Biologiques de la lutte intégrée (URBIO), Centre International de Recherche-Développement sur l'Elevage en zone Subhumide (CIRDES), Bobo-Dioulasso, Burkina Faso.
authors.forename: Abel S
authors.initials: AS
authors.lastname: Biguezoton
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Julie
authors.initials: J
authors.lastname: Cremaschi
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Muriel
authors.initials: M
authors.lastname: Dietrich
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Elsa
authors.initials: E
authors.lastname: Léger
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Anaïs
authors.initials: A
authors.lastname: Appelgren
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Marlène
authors.initials: M
authors.lastname: Dupraz
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France; Biology Department, O. Wayne Rollins Research Center, Emory University, Atlanta, Georgia, United States of America.
authors.forename: Elena
authors.initials: E
authors.lastname: Gómez-Díaz
authors.affiliation: Unité de Recherche sur les Maladies Infectieuses et Tropicales Emergentes (URMITE), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR6236)-Aix Marseille Université, Dakar, Sénégal.
authors.forename: Georges
authors.initials: G
authors.lastname: Diatta
authors.affiliation: Unité de Recherche sur les Bases Biologiques de la lutte intégrée (URBIO), Centre International de Recherche-Développement sur l'Elevage en zone Subhumide (CIRDES), Bobo-Dioulasso, Burkina Faso.
authors.forename: Guiguigbaza-Kossigan
authors.initials: GK
authors.lastname: Dayo
authors.affiliation: Unité de Recherche sur les Bases Biologiques de la lutte intégrée (URBIO), Centre International de Recherche-Développement sur l'Elevage en zone Subhumide (CIRDES), Bobo-Dioulasso, Burkina Faso; Département des Sciences et Techniques de l'Elevage (DSTE/FASE), Université Dan Dicko Dan Koulodo, Maradi, Niger.
authors.forename: Hassane
authors.initials: H
authors.lastname: Adakal
authors.affiliation: Unité de Recherche sur les Bases Biologiques de la lutte intégrée (URBIO), Centre International de Recherche-Développement sur l'Elevage en zone Subhumide (CIRDES), Bobo-Dioulasso, Burkina Faso.
authors.forename: Sébastien
authors.initials: S
authors.lastname: Zoungrana
authors.affiliation: Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (CIRAD), Prades-le-Lez, France.
authors.forename: Laurence
authors.initials: L
authors.lastname: Vial
authors.affiliation: Laboratoire MIVEGEC (Maladies Infectieuses et Vecteurs: Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle), Centre National de la Recherche Scientifique (UMR5290)-Université de Montpellier-Institut pour la Recherche et le Développement (UR 224), Montpellier, France.
authors.forename: Christine
authors.initials: C
authors.lastname: Chevillon
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