Convergent Evolution of Endosymbiont Differentiation in Dalbergioid and Inverted Repeat-Lacking Clade Legumes Mediated by Nodule-Specific Cysteine-Rich Peptides.
Nutritional symbiotic interactions require the housing of large numbers of microbial symbionts, which produce essential compounds for the growth of the host. In the legume-rhizobium nitrogen-fixing symbiosis, thousands of rhizobium microsymbionts, called bacteroids, are confined intracellularly within highly specialized symbiotic host cells. In Inverted Repeat-Lacking Clade (IRLC) legumes such as Medicago spp., the bacteroids are kept under control by an arsenal of nodule-specific cysteine-rich (NCR) peptides, which induce the bacteria in an irreversible, strongly elongated, and polyploid state. Here, we show that in Aeschynomene spp. legumes belonging to the more ancient Dalbergioid lineage, bacteroids are elongated or spherical depending on the Aeschynomene spp. and that these bacteroids are terminally differentiated and polyploid, similar to bacteroids in IRLC legumes. Transcriptome, in situ hybridization, and proteome analyses demonstrated that the symbiotic cells in the Aeschynomene spp. nodules produce a large diversity of NCR-like peptides, which are transported to the bacteroids. Blocking NCR transport by RNA interference-mediated inactivation of the secretory pathway inhibits bacteroid differentiation. Together, our results support the view that bacteroid differentiation in the Dalbergioid clade, which likely evolved independently from the bacteroid differentiation in the IRLC clade, is based on very similar mechanisms used by IRLC legumes.
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Pierre
http://orcid.org/0000-0003-2845-6192
P
Czernic
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Djamel
D
Gully
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Fabienne
F
Cartieaux
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Lionel
L
Moulin
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Ibtissem
I
Guefrachi
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Delphine
D
Patrel
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Olivier
O
Pierre
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Joël
J
Fardoux
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Clémence
http://orcid.org/0000-0002-4439-3454
C
Chaintreuil
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Phuong
http://orcid.org/0000-0001-9614-4508
P
Nguyen
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Frédéric
F
Gressent
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Corinne
C
Da Silva
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Julie
J
Poulain
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Patrick
P
Wincker
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Valérie
V
Rofidal
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Sonia
S
Hem
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Quentin
Q
Barrière
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Jean-François
JF
Arrighi
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Peter
http://orcid.org/0000-0002-5919-7317
P
Mergaert
Université de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.) eric.giraud@ird.fr.
Eric
http://orcid.org/0000-0002-4190-1732
E
Giraud
D000595:Amino Acid Sequence; D005075:Biological Evolution; D020369:Bradyrhizobium / Q000502:physiology; D003545:Cysteine / Q000737:chemistry; D007887:Fabaceae / Q000382:microbiology / Q000502:physiology*; D018506:Gene Expression Regulation, Plant; D008969:Molecular Sequence Data; D010455:Peptides / Q000737:chemistry / Q000378:metabolism; D010940:Plant Proteins / Q000737:chemistry / Q000378:metabolism*; D053204:Root Nodules, Plant / Q000382:microbiology* / Q000502:physiology; D013559:Symbiosis / Q000502:physiology*
D010455:Peptides; D010940:Plant Proteins; D003545:Cysteine